Avant d'être rattaché à la couronne en 1434, le château appartenait, depuis plus de quatre siècles, à la puissante famille d'Amboise. Pendant la Renaissance, il sert de résidence à plusieurs rois de France tel que Charles VIII et François 1er. Bon Nombre de lettrés et d’artistes européens séjournent à la Cour d'Amboise à l’invitation des souverains, comme par exemple Léonard de Vinci où les restes présumés reposent dans la chapelle du château.
À partir d'Henri III, les séjours royaux se firent plus rares, pour devenir quasi inexistants. Peu à peu, le château se transforme en prison de luxe pour les grands personnages de l'État. Louis XIV y enfermera Nicolas Fouquet et le duc de Lauzun, Antonin Nompar de Caumont.
Par la suite, une grande partie du château fut démolie lors du premier Empire, lorsque Napoléon offrit le château déjà en mauvais état à l'ex-consul Roger Ducos ; lequel n'ayant pas les moyens de restaurer l'ensemble, préféra détruire les deux tiers du bâtiment (la collégiale Saint-Florentin et le logis des reines notamment) entre 1806 et 1810.
En 1974, Henri d'Orléans le confie à la Fondation Saint-Louis dont il est le Président-fondateur.
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